В Богородичном цикле Дионисия подчеркнута историческая сторона христианской Церкви. С Богородицы начинается история спасения, и поэтому Она, вместе со Своим Сыном, является олицетворением и исполнением Божественного промысла. В Ее пречистом образе прославляется сила Божественной любви к людям, Она слава христианской истории. Не случайно из общего сюжета росписей исключен страстной цикл евангельского повествования, зато расширена тематика, связанная непосредственно с жизнью Девы Марии, ее почитанием, историей Вселенских соборов, что усиливает мотив исторического христианства – преломления евангельских событий в Священном Предании – в соборном опыте Церкви. Образ Богородицы – это тема сквозного развития, связывающая воедино разные периоды христианства от Рождества Марии и Спасителя до апостольских деяний и становления Церкви. История Иудеи, Византии и Руси объединяется историей жизни и почитания Божией Матери. Древняя Русь представлена святыми, среди которых образы Сергия Радонежского и Кирилла Белозерского, – символы национального возрождения русского государства.
По сравнению с творениями двух великих предшественников – Феофана Грека и Андрея Рублева – богословская проблематика в живописи Дионисия переведена из онтогносеологического в иной регистр «философствования» красками – историсофский и эстетический. В его искусстве нет нравственного накала образов Феофана Грека, нет молитвенной исповедальности Андрея Рублева. В произведениях Дионисия присутствует иной смысл – смысл служения и преклонения пред совершенной красотою и нравственной чистотою Пресвятой Богородицы. В творчестве Дионисия несколько в ином психологическом ключе сочетаются эстетические мотивы Феофана Грека с его властным призывом к нравственному совершенству и Андрея Рублева – в созерцании любви и света. Эстетика «грозного духоблистания» и «сердечного совершенства» воплощена в новом синтезе – в идеале совершенной красоты – триединства света-красоты-славы. Тем самым Дионисий продолжает эстетическую линию исихазма.